Фильм "Серебряный лис" рассказывает о Макото Саэки, юной девушке, которая после смерти матери становится жрицей в храме плодородия, служившем её семье на протяжении многих поколений. В этом священном месте она обнаруживает свою необычную способность общаться с лисом-оборотнем по имени Гинтаро, который является духом-хранителем храма. Гинтаро, хоть и немного ленив, обладает добрым характером и искренне любит апельсины.
Отец Макото, настоятель храма, активно взаимодействует с прихожанами, а самой девушке приходится быстро учиться, несмотря на её юный возраст, так как ей необходимо установить связь с божественным покровителем. К шестнадцати годам Макото превращается в ответственную и дружелюбную молодую женщину, но ей всё ещё не удаётся полностью стать жрицей. Она стремится найти смысл жизни не только в общении с духами, но и в обычных человеческих радостях.
Благодаря своему дару предсказывать будущее, Макото становится популярной как в школе, так и в городе, и её одноклассники охотно дружат с ней. Её жизнь наполняется новыми эмоциями, когда в храм приезжает загадочный юноша по имени Сатору, который также принадлежит к древнему роду. Это знакомство приносит романтику и волнение в её жизнь. В то же время Гинтаро находит свою подругу — молодую лисицу, которую привёз с собой Сатору, что добавляет ещё больше ярких красок в их историю.